Disposizioni in materia di amministrazione dei benefici vacanti e delle mense vescovili vacanti vengono emanate nel regno di Sardegna con r.d. 26 set. 1860, n. 4314, il cui regolamento di esecuzione è approvato con r.d. 16 gen. 1861, n. 4608. Pertanto, sulla base di tali norme, al momento dell’unificazione le rendite dei benefici, nei momenti in cui risultano vacanti, sono assegnate allo Stato e vengono gestite da regi economi. I regi economi prendevano possesso dei benefici vacanti o sottoposti a sequestro, ne percepivano le rendite, pagavano le spese e potevano consegnarli a nuovi titolari; vigilavano altresì sui benefici non vacanti e su altri istituti ecclesiastici, soccorrevano il clero bisognoso e concorrevano alle spese di restauro delle chiese. Con l’unificazione italiana vengono istituiti a Milano, Torino, Venezia, Bologna, Firenze, Napoli e Palermo Economati generali dei benefici vacanti, che esercitano le funzioni direttamente o attraverso   Subeconomati dei benefici vacanti   , istituiti in altri capoluoghi di provincia e in alcuni comuni maggiori. Le funzioni svolte dagli Economati generali e dai Subeconomati sono inquadrate nel Ministero per la giustizia e gli affari ecclesiastici che nell’ottobre del 1861, dopo l’acquisizione delle funzioni relative ai culti acattolici già spettanti al Ministero dell’interno, assume la denominazione di Ministero della giustizia e dei culti. Allo stesso ministero faceva capo anche l’amministrazione della Cassa ecclesiastica, sorta nel 1855 e soppressa con l. 7 lug. 1866, n. 3036, che istituiva al suo posto il Fondo per il culto (amministrazione autonoma per la gestione del patrimonio degli enti ecclesiastici soppressi) posto alle dipendenze di un direttore generale e, nel 1887, della Direzione generale del fondo per il culto e del fondo di beneficenza e religione per la città di Roma; per la vendita dei patrimoni degli enti ecclesiastici soppressi era competente la Direzione generale del demanio del Ministero delle finanze.
Solo nel 1899, con r.d. 2 marzo, n. 64, vengono dettate disposizioni per l’uniforme esercizio in tutto il Regno dell’attività degli Economati generali dei benefici vacanti, cui spetta il diritto di possesso e di amministrazione dei benefici vacanti e di quelli sottoposti a sequestro e di vigilanza sui benefici pieni. Nulla viene innovato per i benefici della città di Roma e sedi suburbicarie né per speciali discipline in vigore in alcuni territori delle diocesi di Aosta, Pinerolo e Susa; l’Economato generale di Palermo continuerà ad esercitare la vigilanza sugli ospizi della Pia opera di Terra santa in base al r.d. 29 nov. 1891, n. 664 e relativo regolamento. Ogni Economato generale ha un consiglio di amministrazione presieduto da un consigliere di corte di cassazione o di corte d’appello, di un consigliere di prefettura, di un deputato provinciale e dell’economo generale con voto solo consultivo. L’Economato generale rappresenta in giudizio i benefici vacanti e vigila anche su chiese e istituti nell’ambito territoriale. Conserva in doppio esemplare un registro con l’elenco dei benefici da cui risultino la natura, gli atti di fondazione, le rendite e i titoli di proprietà. Uguale e separato registro riguarda chiese e altre istituzioni vigilate. Uno dei due esemplari è diretto al Ministero della giustizia e culti. Su apposito altro registro vengono segnate variazioni e rettificazioni. L’avanzo netto dell’amministrazione è posto a disposizione del ministero e serve per concedere equo sussidio ai nuovi investiti, sovvenire i parroci e preti poveri, concorrere alle spese di restauro delle chiese, degli episcopi e delle canoniche, compiere atti di carità. Il numero e le circoscrizioni dei distretti subeconomali sono stabiliti per regio decreto. I subeconomi rendono conto della loro gestione agli economi generali e questi al ministero, secondo il regolamento per contabilità degli Economati generali, approvato con r.d. 26 nov. 1874. Gli Economati generali sono sottoposti a ispezioni del ministero e i subeconomati a ispezioni degli Economati generali. La vigilanza sui benefici pieni e su altre istituzioni mira alla conservazione del patrimonio. L’economo generale, oltre alla presa di possesso dei benefici vacanti o sottoposti a sequestro, può, con l’assenso del ministero, avocare l’amministrazione delle mense vescovili vacanti o affidarle a suoi delegati. Le prese di possesso debbono essere puntualmente registrate e, contemporaneamente, deve essere compilato l’elenco delle rendite da esigere.
Con successivo r.d.23 mag. 1918, n. 978, viene approvato un nuovo regolamento.
In virtù del Concordato dell’11 febbraio 1929 tra la S. Sede e il regno d’Italia, soppresse le regalìe, l’amministrazione e il godimento delle rendite dei benefici vacanti vengono disciplinati dal diritto canonico e la gestione ordinaria e straordinaria dei beni degli istituti ecclesiastici passa sotto la vigilanza delle competenti autorità ecclesiastiche. Il Concordato, per contro, rende obbligatorio il contributo con cui lo Stato integra le rendite destinate a integrare le spese per la congrua al clero e altre specifiche funzioni. Con l. 27 mag. 1929, n. 848, per l’applicazione del Concordato gli Economati generali dei benefici vacanti e i Subeconomati vengono soppressi. I patrimoni degli Economati generali dei benefici vacanti e quelli dei fondi di religione dei territori annessi all’Italia in virtù delle leggi 26 set. 1920, n. 1322 e 19 dic. 1920, n. 1778 e del r.d.l. 22 feb. 1924, n. 211, sono riuniti in un patrimonio unico destinato a sovvenire il clero particolarmente benemerito e bisognoso, a favorire scopi di culto, di beneficenza e di istruzione. I redditi di tali patrimoni saranno congruamente integrati con appositi stanziamenti sul bilancio del Ministero della giustizia e degli affari di culto. L’amministrazione del patrimonio riunito degli ex-economati generali dei benefici vacanti e dei suindicati fondi di religione e dei patrimoni del fondo per il culto e del fondo di beneficenza e di religione nella città di Roma è concentrata presso il Ministero per la giustizia e gli affari di culto ed è tenuta con distinta gestione e con bilanci separati dalla Direzione generale fondo per il culto e fondo di beneficenza e di religione nella città di Roma. Il fondo di beneficenza e di religione nella città di Roma ha un proprio consiglio di amministrazione, mentre un solo consiglio di amministrazione si occupa di tutti gli altri patrimoni.
Per le funzioni riservate allo Stato in materia di culto sono istituiti presso ogni procura generale del re   Uffici per gli affari di culto   alle dirette dipendenze del procuratore che, in base al regolamento esecutivo della l. 848/1929, approvato con r.d. 2 dic. 1929, n. 2262, debbono provvedere tra l’altro all’assistenza nelle operazioni di consegna dei beni beneficiari da eseguirsi ad ogni vacanza dell’ente, compilare e tenere regolarmente il registro di inventario degli stati patrimoniali degli enti; vigilare o amministrare le aziende speciali, di cui all’art. 7 del d.lgs. 23 mag. 1918, n. 978; amministrare le temporalità dei benefici sottoposti a sequestro; tenere i registri degli stati patrimoniali di tutti gli istituti ecclesiastici e degli enti di culto nell’ambito della rispettiva giurisdizione. Fino all’effettiva istituzione di tali uffici le relative competenze sono affidate agli Economati generali dei benefici vacanti di cui si protrae per qualche tempo l’esistenza.
Nel 1932, con r.d. 20 luglio, n. 884, tutte le attribuzioni della Direzione generale fondo per il culto e fondo di beneficenza e di religione nella città di Roma – che come si è detto includeva, in base alla l. 27 mag. 1929, n. 848, la gestione dei patrimoni ex-economali ed ex-fondo di religione delle province austriache passate all’Italia – e quelle della Direzione generale per i culti passano al Ministero dell’interno e, pertanto, il Ministero della giustizia e degli affari di culto assume la denominazione di Ministero di grazia e giustizia. Con r.d.l. 19 ago. 1932, n. 1080, vengono stabilite le modalità del passaggio dei servizi dall’uno all’altro ministero. Lo stesso decreto, convertito in l. 6 apr. 1933, n. 455, prevede anche le norme per il passaggio alle prefetture dei poteri e delle facoltà fino ad allora spettanti alle procure generali presso le corti di appello e agli uffici per gli affari di culto esistenti presso le procure stesse.
Nel 1977, con d.p.r. 24 luglio, n.617, la Direzione generale fondo per il culto e la Direzione generale per i culti si fondono in un’unica Direzione generale degli affari dei culti. Infine, con l. 20 mag. 1985, n. 222, recante nuove disposizioni sugli enti ed i beni ecclesiastici in Italia e per il sostentamento del clero cattolico, il patrimonio degli ex-economati generali dei benefici vacanti e dei fondi di religione di cui all’art. 18 della l. 27 mag. 1929, n. 848, del fondo per il culto, del fondo di beneficenza e di religione nella città di Roma e delle aziende speciali di culto, denominate fondo clero veneto (gestione clero curato, fondo clero veneto), gestione grande cartella, azienda speciale di culto della Toscana, patrimonio ecclesiastico di Grosseto è riunito in patrimonio unico con la denominazione di fondo edifici di culto. Con l’entrata in vigore del d.p.r. 7 ott. 2001, n. 398, si costituiscono nell’ambito del Dipartimento per le libertà civili e l’immigrazione da cui dipendono la Direzione centrale degli affari di culto e la Direzione centrale per l’amministrazione del fondo edifici di culto.